La Cineteca Nacional abrió por primera vez sus puertas el 17 de enero de 1974, con la proyección de la película El compadre Mendoza (1933), de Fernando de Fuentes. Uno de los foros en los Estudios Churubusco fue elegido para acoger a este recinto conformado por dos salas de proyección abiertas al público, una biblioteca-hemeroteca especializada, así como un área de bóvedas para la preservación y reparación de los acervos.
Un miércoles por la tarde se proyectaba la película La tierra de la gran promesa, del director Andrzej Wajda, cuando el humo comenzó a apoderarse del recinto. Las autoridades llamaron a los bomberos, quienes alrededor de las 18:00 horas decidieron evacuar a toda la gente del lugar y, sólo unos minutos después, una explosión aumentaría las llamas. El fuego llegó a las bóvedas donde se resguardaban las cintas de nitrato de plata, lo que causó aún mayor destrucción.
El incendio duró alrededor de 16 horas y se consumió prácticamente todo el edificio. Aunque no se tienen cifras exactas de los daños, se estima que se perdieron 6 mil 506 negativos, de los cuales 3 mil 300 eran producciones mexicanas; 2 mil 300 guiones, 9 mil 278 libros y revistas, así como dibujos originales de Sergei Eisenstein y Diego Rivera; negativos de películas de Juan Orol y Manuel Álvarez Bravo; y el archivo fílmico de la presidencia de Plutarco Elías Calles.
El reporte oficial, el cual se encuentra resguardado en el fondo documental de Administración Pública: 1910-1988 del Archivo General de la Nación (AGN), muestra que el incendio se dio alrededor de las 18:50 y provocó la muerte de siete personas: cuatro civiles y tres bomberos, entre ellos el mayor Vicente Solana, de la Base Tlalpan; además de 50 personas lesionadas. En su momento se manejaron diversas cifras, entre ellas 20 muertos, 15 personas sepultadas y varios heridos, aunque nunca se confirmaron.
El 27 de enero de 1984 se inauguró la nueva sede de la Cineteca Nacional en la colonia Xoco, en el centro de la Plaza de los Compositores de la Avenida México-Coyoacán, que ya contaba con cuatro salas de exhibición y para 2012 se dio una transformación total del recinto, donde se añadieron diez salas, una galería, estacionamiento y funciones de cine al aire libre.
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